Введение

Филогеография — область исследований, касающаяся принципов и процессов, охватывающих географическое распределение генеалогических линий как внутри одного вида, так и среди близкородственных видов [7]. В последние годы начато исследование филогеографии, зон гибридизации, генетической изменчивости M.domesticus с применением молекулярно-генетических методов, в то время как домовая мышь — M.musculus — населяющая европейскую и азиатскую части территории России, в этом отношении изучена недостаточно. Задачи работы состояли в: 1) анализе путей расселения домовых мышей по территории России и сопредельным регионам на основании анализа контрольного региона (D-петли) мтДНК, 2) оценке филогенетических взаимоотношений и генетической изменчивости разных подвидов и форм M.musculus.

Материал и методы исследования

Материалом для генетического анализа были 72 особи домовых мышей, отловленных из 9-ти местообитаний на территории России, Молдовы, Армении и Казахстана, а также последовательности гомологичных участков контрольного региона (D-loop) мтДНК домовых мышей из Европы и Азии, хранящиеся в базе данных Genbank/NCBI. Для реконструкции филогенетических отношений между гаплотипами мтДНК было построено дерево с помощью байесовского анализа в программе MrBayes версии 3.1.2. Количество полиморфных сайтов (S), нуклеотидное (π) и гаплотипическое разнообразие (h) рассчитывали в программе DNAsp, v. 5.10. Для анализа распределения парных различий (pairwise mismatch distribution) между последовательностями, использовались программы DNAsp, v. 5.10 и Arlequin 3.5.1.2.

Результаты исследования и их обсуждение

На филогенетическом дереве (Рис. 1) выделяются три гаплогруппы (A, B и С), имеющие высокую вероятностную поддержку. Гаплогруппа, А, объединяющая гаплотипы из Армении (Ереван) и один гаплотип из Московской области, имеет наибольшую длину ветвей и вероятностную поддержку (1.00). По-видимому, совместная кластеризация выборок из популяций Московской области и Закавказья не случайна. Несмотря на несомненное гибридное происхождение домовых мышей из Армении [2; 3,4; 10], которые несут гены как минимум двух синантропных таксонов (M.musculus и M.domesticus), домовые мыши из Еревана обладают мтДНК M.musculus.

Принимая во внимание наследование мтДНК по материнской линии [7], мы выдвинули гипотезы, объясняющие данный феномен. Первая из них касается истории расселения домовых мышей по территории Евразии в соответствии с гипотетической моделью, предложенной французскими исследователями [8; 9] вторая учитывает данные отечественных авторов по анализу зоны гибридизации Закавказья [1; 4]. На байесовом дереве все гаплотипы отделяются от внешней группы (M.domesticus) с высокой поддержкой (100%), что свидетельствует о наличии у них мтДНК M.musculus и о генетическом единстве разных форм M.musculus. На филогенетическом дереве (Рис. 1) выделяются три гаплогруппы (A, B и С), oдна из которых (А) имеет наиболее высокую вероятностную поддержку (94%). Гаплогруппа, А объединяет гаплотипы из Армении (Ереван) и один гаплотип из Московской области. По-видимому, совместная кластеризация выборок из популяций Московской области и Закавказья не случайна.

Рисунок 1 — Байесовское консенсусное дерево для 39-ти гаплотипов мтДНК (D-петля) Mus musculus. Последовательности Mus domesticus взяты из Генбанка в качестве внешней группы. Условные обозначения: Arm — гаплотипы из Еревана; M — гаплотипы и Москвы; K — гаплотипы из Кишинева; Ish — гаплотипы из Ишима; TSP — гаплотипы из Цимлянских песков; SP — гаплотип из Санкт — Петербурга; PAV — гаплотип из Павлодара (Казахстан)

Несмотря на несомненное гибридное происхождение домовых мышей из Армении [10], которые несут гены как минимум двух синантропных таксонов (M.musculus и M.domesticus), домовые мыши из Еревана обладают мтДНК M.musculus. Принимая во внимание наследование мтДНК по материнской линии [7] мы выдвинули гипотезы, объясняющие данный феномен. Первая из них касается истории расселения домовых мышей по территории Евразии в соответствии с гипотетической моделью, предложенной французскими исследователями [8; 9], вторая учитывает данные отечественных авторов по анализу зоны гибридизации Закавказья [1; 4]. Все они свидетельствуют о общности происхождения по данным мтДНК и расселении M.musculus по территории Восточной Европы и Закавказья с севера Прикаспийской низменности.

Гаплогруппа B состоит из двух подгрупп, одна из которых содержит только гаплотипы M.m.musculus из Ишима (Западная Сибирь), другая имеет неоднородный состав и включает один гаплотип M.m.wagneri и два M.m.musculus (с. Тормосин, Волгоградская область) (Рис. 1). Филогенетическая близость разных групп домовых мышей в данной гаплогруппе может быть связана как с гибридизацией разных форм, так и с особенностями их расселения по территории Восточной Европы и Сибири. Так, основателями населения домовых мышей г. Ишима могли стать зверьки, привезенные из Поволжья. Объединение гаплотипа M.m.wagneri с двумя гаплотипами M.m.musculus из с. Тормосин может быть обусловлена гибридизацией двух этих подвидов, а филогенетическое родство с гаплотипами М.m.musculus из г. Ишима с расселением домовых мышей M.m.musculus из Нижнего Поволжья в Западную Сибирь.

Гаплогруппа С выделяется на филогенетическом дереве с высокой поддержкой (Рис. 1). Она объединяет гаплотипы из разных популяций M.m.musculus, обитающих в Восточной Европе (Кишинев, Московская область, Волгоградская область), а также гаплотип M.m.gansuensis. Попадание гаплотипа gansuensis в данную группу может быть связано с гибридизацией подвидов M.m.musculus и M.m.gansuensis, о чём неоднократно сообщалось ранее [5, 6]. Северная граница ареалов M.m.musculus и M.m.gansuensis проходит в Прибайкалье. Представители М.m.muculus могли проникнуть в Ю. Забайкалье с севера Забайкальского края. Филогенетическая близость гаплотипа gansuensis может быть обусловлена проникновением домовых мышей из Европейской части России в регион обитания M.m.gansuensis. Объединение гаплотипов, принадлежащих разным популяциям M.m.musculus из Восточной Европы, можно объяснить расселением исходно одной группы домовых мышей по территории региона. Однако, при построении филогенетической сети MJ гаплогруппа С выделяется не так четко на фоне других гаплогрупп (Рис. 2).

Рисунок 2 — Медианная сеть (Median-Joining), построенная в результате анализа 72 последовательностей мтДНК (D-петля) Mus musculus

Гаплотипы подвидов М.m.wagneri и M.m.gansuensis не образовали единых филогрупп на филогенетических деревьях и чаще располагались среди гаплотипов, относящихся к разным популяциям M.m.musculus. Тем не менее, следует отметить, что генетическая дивергенция M.m.wagneri была выше, чем M.m.gansuensis. Это показывает уровень вероятностной оценки клады М.m.wagneri образованной двумя гаплотипами и их расположение на дереве (Рис. 1). Часть гаплотипов, принадлежавших этому подвиду, присоединились к гаплотипам популяции M.m.musculus из с. Тормосин (Цимлянские пески, Волгоградская область). Цимлянские пески находятся на предполагаемом месте границы ареалов подвидов M.m.musculus и M.m.wagneri. Объединение гаплотипов wagneri c выборкой из популяции данного местообитания может указывать на то, что здесь происходит обмен генами между двумя подвидами. Гаплотипы M.m.gansuensis на филогенетическом дереве не объединились в отдельную гаплогруппу. На байесовом дереве большинство гаплотипов gansuensis выделились как уникальные и расположились в базальной части дерева, за исключением одного, который присоединился к гаплотипам M.m.musculus из Восточной Европы (Рис. 1).

Медианная сеть также демонстрируют разделение гаплотипов на три группы, но группа 3 (на дереве гаплогруппа С) выделяется не так четко на фоне других гаплогрупп. Группы 1 и 2 включают особей с дихотомическими связями и параллельными линиями, вероятно возникшими в результате мутаций, произошедшими в идентичных нуклеотидных позициях (Рис. 2).

Результаты по анализу демографической экспансии были получены только по двум генетически однородным популяциям домовых мышей из Закавказья (Армения) и г. Ишима (Россия, Тюменская область) (Рис. 3). Cтруктура гистограммы Mismatch distribution выборки домовых мышей из зоны гибридизации Закавказья свидетельствует о длительном существовании этой группы при высокой численности (Рис. 3, А, Б). Ранее нами было отмечено высокое генетическое разнообразие закавказской популяции и возможное заселение территории региона предковой формой домовых мышей. Относительно низкое нуклеотидное разнообразие указывает, что в истории популяции был период депрессии численности, что отражено и на гистограмме. Всего наблюдается три пика численности. Самый большой из них, как видно в начале гистограммы, вероятно, приходился на период расселения домовых мышей. Затем следуют два пика с меньшей амплитудой, сопровождаемых падением численности. По-видимому, проникновение на территорию Закавказья разных форм домовых мышей, как недифференцированных, так и современных форм в разное время, могло отразиться на колебании численности в истории популяции.

По сравнению с выборкой домовых мышей из Закавказья, популяция из г. Ишима характеризовалась иным распределением частот парных различий между гаплотипами. Гистограмма Mismatch distribution для выборки M.m.musculus из г. Ишима отражает классическое представление об эффективной численности популяций. Это показывает равномерное изменение численности в истории популяции с одним пиком (Рис. 3, А, Б). Однако, низкое нуклеотидное разнообразие свидетельствует о возможной депрессии численности, или же на относительно недавнее формирование группировки.

Рисунок 3 — Гистограммы частот парных различий между гаплотипами выборок домовых мышей из Закавкаья (Армения) (A), и Тюменской области (Ишим) (Б). Красные столбцы — ожидаемые различия, синие — наблюдаемые

Принимая во внимание предполагаемое гибридное происхождение домовых мышей из Закавказья и г. Ишима, следует отметить, что, несмотря на это, обе формы в истории своего существования характеризовались высокой численностью.

Заключение

Результаты изучения генетических дистанций показали существование двух филогенетических групп Mus musculus, населяющих территорию России и Ближнего Зарубежья. Первую из них составляют домовые мыши из зоны гибридизации Закавказья. Они характеризовались наибольшей генетической дивергенцией от других гаплогрупп по данным p-дистанции, высоким генным разнообразием и относительно большим количеством трансверсий. Гаплотипы домовых мышей из Еревана вместе с одним гаплотипом M.m.musculus, включающим большую часть последовательностей из Москвы и Московской области (7 из 9), образовали единую филогруппу, достаточно хорошо отделившуюся от других популяций M.musculus. Полученные нами данные подтверждают заселение Закавказья линией M.musculus (или предковой формой), родственной домовым мышам Восточной Европы. Во вторую филогенетическую линию вошли домовые мыши, обитающие на юге Западной Сибири (г. Ишим). Как и предыдущая группа, они вместе с домовыми мышами из Поволжья и Алтая образовали единую филогруппу, но разделенную на две подгруппы. Инвазии домовых мышей по территории России и Ближнего Зарубежья, по-видимому оказали существенное влияние на формирование популяций домовых мышей имеющих разное происхождение как в естественных местообитаниях так и в местах обитания человека.

Проведенный нами анализ полиморфизма мтДНК не выявил дивергенцию подвидов M.musculus. Вероятно, это обусловлено гибридизацией между разными парапатрическими таксонами домовых мышей, как на видовом, так и внутривидовом уровнях. Об этом свидетельствует высокая нуклеотидная и гаплотипическая изменчивость, а также морфологические особенности домовых мышей некоторых популяций.

Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ, грант № 12-04-31411 мол_а и ПФИ Президиума РАН «Живая природа: современное состояние и проблемы развития», подпрограмма «Динамика и сохранение генофондов».

Список литературы

1. Котенкова Е. В. Гибридизация синантропных видов домовых мышей и ее роль в эволюции // Успехи современной биологии. 2002, Т. 122, № 6. — С. 580–593.

2. Межжерин С. В., Котенкова Е. В. Генетическое маркирование подвидов домовых мышей фауны СССР // Докл. АН СССР. 1989, Т. 304, № 5. — С. 1272–1275.

3. Милишников А. Н., Лавренченко Л. А., Рафиев А. Н., Орлов В. Н. Высокий уровень интрогрессии генов Mus domesticus в популяции мыши Mus musculus s. str. Закавказья // Докл. АН СССР. 1990, Т. 311, № 3. С. — 764–768.

4. Милишников А. Н., Лавренченко Л. А., Лебедев В. С. Происхождение домовых мышей Закавказья (надвидовой комплекс Mus musculus). Новый взгляд на пути их расселения и эволюцию // Генетика. 2004, Т. 40, № 9. — С. 1234–1250.

5. Спиридонова Л. Н., Коробицина К. В., Якименко Л. В., Богданов А. С. Генетическое разнообразие домовой мыши Mus musculus и географическое распределение ее подвидоспецифических RAPD-маркёров на территории России // Генетика. 2008, Т. 44, № 5. — С. 674–685.

6. Спиридонова Л. Н., Кисилев К. В., Коробицина К. В. Несогласованность распространения маркёров разных систем наследования (я-, мтДНК и хромосомы) в надвидовом комплексе Mus musculus как следствие обширной гибридицации в Приморье // Генетика. 2011, Т. 47, № 1. — С. 115–125.

7. Avise. J. C. Phylogeography: the history and formation of species. Harvard University Press. 2000. — Cambridge. MA. — 484 p.

8. Boursot P., Din W., Anand R., Darviche D., Dod B., Von Deimling F., Talwar G.P., Bonhomme F. Origin and radiation of the house mouse: mithochondrial DNA // J. Evol. Biol. 1996, v. 9. — P. 391–415.

9. Guènet J.-L., Bonhomme F. Wild mice: an ever-increasing contribution to a popular mammalian model // Trends in Genetics. 2003, v. 19, № 1. — P. 24–31.

10. Mezhzherin S. v. , Kotenkova E. v. Biochemical systematics of house mice from the Central palearctic region // Z. zool. Syst. Evolut.-forsch. 1992, v. 30. — P. 180–188.

Библиографическая ссылка

Мальцев А. Н., Баженов Ю. А., Филогеография домовой мыши Mus musculus на территории России и Ближнего Зарубежья и роль инвазий // «Живые и биокосные системы». — 2013. — № 5; URL: http://www.jbks.ru/archive/issue-5/article-11.